Ο δεύτερος ναός (αυτός που υπάρχει και σήμερα) ξεκίνησε να χτίζεται το 449/8 π.Χ. με διαταγή του Περικλή. Για την οικοδόμησή του χρησιμοποιήθηκε ντόπιο μάρμαρο (Αγριλέζας) καθώς και μέλη από τον προηγούμενο ναό. Για να στερεωθεί ο ναός, η κορυφή του λόφου ισοπεδώθηκε δημιουργώντας αναλήμματα στα βόρεια και στα δυτικά. Η κατασκευή ολοκληρώθηκε το 440 π.Χ. Οι διαστάσεις του ήταν 31,12 Χ 13,47 μ. Οι κίονες είχαν ύψος 6,1 μέτρα και διάμετρο 1 μέτρο στη βάση και 79 εκατοστά στην κορυφή. Ο αρχιτέκτονας είναι άγνωστος αλλά είναι πιθανότατα ο ίδιος που σχεδίασε τον ναό του Ηφαίστου στην Αγορά της Αθήνας, τον Ναό του Άρη (που στα ρωμαϊκά χρόνια μεταφέρθηκε στην Αγορά) και τον ναό της Νέμεσης στον Ραμνούντα, καθώς αυτοί οι τέσσερις ναοί ήταν σχεδόν όμοιοι μεταξύ τους.
Παρόλα αυτά, ο ναός του Ποσειδώνα είχε αρκετές καινοτομίες: δεν διέθετε εσωτερική κιονοστοιχία στον σηκό μεγαλώνοντας έτσι τη χωρητικότητά του. Επίσης, η ζωφόρος περιέτρεχε και τις τέσσερις πλευρές του πρόναου και όχι μόνο την πλευρά πάνω από την είσοδο. Θέμα της ήταν η Κενταυρομαχία, η Γιγαντομαχία και οι άθλοι του Θησέα. Ζωφόρος στη δυτική πλευρά δεν υπήρχε όπως και εσωτερικός θριγκός. Τέλος, οι μετόπες αφέθηκαν επίπεδες και χωρίς διακόσμηση.
Η είσοδος στον χώρο του ναού γινόταν από ένα δωρικό πρόπυλο στο εσωτερικό του οποίου υπήρχαν τρεις θύρες. Από τη μεσαία διερχόταν μία επικλινής οδός ενώ από τις πλευρικές η είσοδος γινόταν από σκαλοπάτια. Κατασκευάστηκε λίγο μετά τον ναό από μάρμαρο και πωρόλιθο. Στη βόρεια και τη δυτική εσωτερική πλευρά του περιβόλου υπάρχουν δύο στοές που χρησίμευαν για την ανάπαυση των επισκεπτών του ιερού.
Το ιερό του Ποσειδώνα είχε είδη ερειπωθεί κατά τη ρωμαϊκή περίοδο. Στα νεότερα χρόνια κομμάτια του ναού αποσπάστηκαν και μεταφέρθηκαν είτε σε μουσεία είτε σε ιδιωτικές συλλογές. Έτσι, 5 σπόνδυλοι από τους κίονες υπάρχουν στην Αγγλία στο Chatsworth (όπου στηρίζουν το άγαλμα του 6ου δούκα του Devonshire), 3 στη Βενετία και 3 στη Γερμανία (Potsdam).